De doopsgezinde leider Menno Simons is al sinds een eeuw bijgezet in het museum der oudheden, maar het doopsgezinde eigene blijft relevant: zelf uitmaken wat je gelooft en ieder mens wordt serieus genomen. Het doperdom ontstond rond 1525 toen volgelingen van Zwingli zich afscheidden van de Zwitserse hervormer en bezwaar aantekenden tegen het samengaan van de kerk met de overheid en het praktiseren van de kinderdoop. Doperdom werd de radicale tak van de Reformatie. De dopersen werden vervolgd en trokken via de Rijn onder andere naar Straatsburg. Onder leiding van Jan van Leiden werd in de Duitse stad Münster een geweldadig schrikbewind gevoerd. De Nederlandse doopsgezinden ontstonden als een reactie op dit gewelddadige doperdom en zwoeren alle geweld en fanatisme af. De rooms-katholieke pastoor Menno Simons (1496-1561) uit Witmarsum voegde zich in 1536 bij de doperse beweging, waarvan hij leider werd. Overal, behalve in Nederland worden doopsgezinden mennonieten genoemd. In Nederland ontstonden allerlei doperse gemeenten (ook wel vermaningen genoemd). In de gemeenten werden verschillende richtingen onderscheiden, de Friese, Waterlandse en Vlaamse. In Huisduinen ontstond een vermaanhuis.

Voor 1731 was er sprake van twee doopsgezinde gemeenten. De Friese doopsgezinden kerkten op Huisduinen, deze behoorden tot de meer rechtzinnige kant van de doopsgezinden. In Den Helder kerkten de Waterlandse richting van de doopsgezinden, deze waren meer vrijzinnig in de leer dan de Friese richting. In 1731 werd tot een fusie besloten (Van Nieuwediep tot Groot Den Helder). In 1788 werd de eerste doopsgezinde kerk (vermaning) in Den Helder gebouwd, er was al wel een gemeente die samenkwam in huiskamers. De eerste predikant van de doopgezinde gemeente in Huisduinen was Jan Cornelisz. Dekker (1 januari 1742), in 1777 opgevolgd door ds. Sijtze Hoekstra, deze deed zijn intrede in Huisduinen maar werd predikant in Den Helder. Het eerste doopsgezinde kerkje werd in 1788 gebouwd op de Conijnsbergh. De doopsgezinde vermaning zag er zeer eenvoudig uit, het was niet veel meer dan een schuur. In de decennia daarna deden verschillende predikanten dienst in de doopsgezinde gemeente. Toch bleef het in aantallen een zeer kleine gemeente, maar de gemeente telde wel een aantal leden die tot de ‘gegoeden’ behoorden zoals commandeur van de walvisvaart en een koopvaardij kapitein. In 1861 telde de gemeente 415 leden. Ds. P. Douwe Dekker, een broer van de bekende schrijver Eduard Douwe Dekker (Multatuli) gaf leiding aan nieuwbouw van de kerk. De bouw van de kerk werd gegund aan aannemersbedrijf Gebr. A Korff voor de som van f 8.463. In 1853 werd de eerste steen gelegd door Engel, de zoon van Douwes Dekker en nog in hetzelfde jaar kon het nieuwe kerkgebouw aan de Kerkgracht in gebruik worden genomen: een zaalkerk in spitsboogstijl. In 1855 werd de pastorie naast de kerk gebouwd. Na zijn overlijden werd ds. Douwes Dekker opgevolgd door Ds. Joh. Dyserink, voor hem was Den Helder de eerste gemeente. Hij spande zich ervoor in dat de kerk een orgel zou krijgen. In 1863 werd het Flaes Brünjes orgel in gebruik genomen een fraai tweeklaviers orgel, waaraan later door Flentrop een pedaalklavier is toegevoegd.  

In 1957 werden enkele glas in loodramen aangebracht in de kerk ter herinnering aan Mensje Govers-van Braam (1870-1956). Mensje had samen met haar man Arie Govers een slagerij aan de Bassinggracht en later in de Spoorstraat. Mensje liet de gemeente een behoorlijke geldsom na onder de voorwaarde van een blijvende herinnering van haar in het kerkgebouw. 

De doopsgezinde gemeente kon niet standhouden. Vanaf 1970 ging het aantal leden zienderogen achteruit. Er werd samenwerking gezocht met de Remonstranten en de Vereniging van Vrijzinnige Hervormden (protestanten). Drie masten die gezamenlijk optrokken onder de naam Driemasterkerk, maar zonder eigen kerkgebouw. Op 26 april 2015 vond de laatste dienst plaats. Pogingen om het prachtige doopsgezinde kerkje te behouden voor culturele activiteiten zijn niet geslaagd. In 2021 is het gebouw verkocht en omgebouwd tot particulier woonhuis. Het orgel kreeg een onbekende bestemming.